15.02.2016

Ксенотурбеллиды оказались близки к предкам двусторонне-симметричных животных

Загадочный червь Xenoturbella был открыт в Северном море сто лет назад. Это мелкое существо, отличающееся очень простым внутренним строением. По-видимому, ксенотурбелла является родственником бескишечных турбеллярий и немертодерматид, входя вместе с ними в группу Xenacoelomorpha. Но вот кому родственны сами ксенацеломорфы — большой вопрос. По одной версии, они входят в группу вторичноротых, по другой — образуют древнейшую эволюционную ветвь двусторонне-симметричных животных (билатерий). Последнее может означать, что общий предок билатерий был по строению близок к ксенацеломорфам. Именно эту версию подтверждают новые генетические данные. Кроме того, только что открыто несколько новых видов ксенотурбелл, живущих в Тихом океане. Некоторые из них — очень крупные по сравнению с североморской ксенотурбеллой и живут вблизи подводных источников (холодных или горячих). Эта группа явно гораздо разнообразнее, чем до сих пор полагали.

В известной книжке «Физики шутят» американец Дуайт Грей высмеивает манеру начинать рассказы о научной работе с исторических заявлений. «"В 1927 году профессор К. К. Макжилликадди, работающий в АБВ-Университете, открыл то-то и то-то". Эта начальная фраза звучит примерно так же, как "В тридесятом царстве, в некотором государстве...", с которой начинаются все детские сказки, и требует для своего изобретения примерно такого же умственного усилия» (Д. Е. Грэй, 1966. Отчеты, которые я читал... и, возможно, писал). Действительно, таким подходом легко злоупотребить, подменив внутреннюю логику проблемы простым перечислением исторических фактов. Но универсальных рецептов тут нет. Иногда разумно начать как раз с исторической исходной точки, чтобы шаг за шагом проследить извилистый путь научного поиска.

Итак, в 1915 году шведский зоолог Сикстен Бок (Karl Alfred Sixten Bock) выловил в Северном море маленького червя, который получил в честь своего первооткрывателя название Xenoturbella bocki. Длина этого существа — около 3 см, ширина примерно 0,5 см, форма тела изменчива из-за сокращений мышц. Снаружи ксенотурбелла покрыта слоем ресничных клеток, рот у нее расположен посреди брюшной стороны, кишечник имеет вид простого мешка, анального отверстия нет (то есть рот служит одновременно и анусом). Благодаря этим признакам автор первого детального описания ксенотурбеллы Эйнар Вестблад (Einar Tomas Westblad) без особых колебаний отнес ее к типу плоских червей. В этот тип входит, например, описанная в школьных учебниках зоологии белая планария. Свободноживущих (то есть непаразитических) плоских червей из-за их ресничного покрова принято называть ресничными червями, или турбелляриями. Название Xenoturbella как раз и значит «странная турбеллярия».

Само это название показывает, что кое-какие сомнения у шведских зоологов все же были. Плоские черви — группа очень разнообразная, но даже на их фоне ксенотурбелла во многом необычна, причем это касается не только ее внешнего вида, но и внутриклеточных структур — например, корешкового аппарата ресничек (A. Franzen, B. Afzelius, 1987. The ciliated epidermis of Xenoturbella bocki (Platyhelminthes, Xenoturbellida) with some phylogenetic considerations). В 1960 году известный немецкий зоолог Эрих Райзингер (Erich Reisinger) высказал гипотезу, что ксенотурбелла — вовсе не плоский червь, а вторичноротое, то есть родственник иглокожих, полухордовых и хордовых. Основывался он на тонких микроскопических деталях устройства покровной ткани (эпидермиса) и органа равновесия (статоциста). Без дополнительных подтверждений это мало кого убедило. Но какие тут могли быть подтверждения? На ископаемые остатки в случае с таким маленьким мягкотелым животным, как ксенотурбелла, рассчитывать не приходится. А молекулярная систематика в шестидесятые годы только-только зарождалась. Так что гипотезе Райзингера пришлось ждать проверки сорок лет, до начала XXI века.

А до тех пор ксенотурбеллу считали все-таки плоским червем. Петербургские зоологи Артемий Васильевич Иванов и Юрий Викторович Мамкаев даже выделили ее в особый класс плоских червей, состоящий из одного вида (см. Y. V. Mamkaev, 1995. An elaboration of the evolutionary morphological basis for the systematics of the Plathelminthes). Впрочем, большинство сходилось на том, что ксенотурбелла — если и плоский червь, то исключительно примитивный. Она очень просто устроена.

Были и другие идеи. Через тридцать лет после Райзингера против отнесения ксенотурбеллы к плоским червям выступил немецкий зоолог Ульрих Элерс (Ulrich Ehlers). Как и Райзингер, Элерс использовал данные микроскопической анатомии, но его выводы оказались еще решительнее. Проведя серию детальных исследований, он отважился заявить, что ксенотурбелла примитивнее всех других современных двусторонне-симметричных животных (Bilateria) и является сестринской группой по отношению к ним (U. Ehlers, B. Sopotte-Ehlers, 1997. Ultrastructure of the subepidermal musculature of Xenoturbella bocki, the adelphotaxon of the Bilateria). Очень похожую гипотезу высказывал еще в 1959 году шведский зоолог Густав Егерстен (Karl Gustav Magnus Yagersten), но популярности она не получила.

И, словно этого было мало, ксенотурбелла подкинула ученым еще одну загадку. В 1997 году молекулярные биологи выделили из тела ксенотурбеллы ДНК и обнаружили, что последовательности ее рибосомных и митохондриальных генов очень близки к подобным последовательностям — внезапно — двустворчатых моллюсков. И в это же время другие биологи нашли в теле ксенотурбеллы яйца, очень похожие на яйца двустворчатых моллюсков по микроскопическим деталям. Оба сообщения были опубликованы на соседних страницах журнала Nature. Теперь возникла гипотеза, что ксенотурбелла — это двустворчатый моллюск, в процессе эволюции до неузнаваемости поменявший облик.

Прояснение ситуации заняло несколько лет и потребовало сложных полевых исследований. Выяснилось, что ДНК двустворчатых моллюсков обнаруживается в кишечнике ксенотурбеллы, но ни в каких других тканях. И происходит так потому, что она этими моллюсками питается. Яйца моллюсков попали внутрь ксенотурбеллы по той же причине. Генетический материал, приписанный было ксенотурбелле, принадлежит в точности тем видам двустворок, которые живут вместе с ней на шельфе Северного моря. А сама ксенотурбелла — вовсе моллюскам не родственница.

Но кто же она такая? Молекулярно-генетические исследования показали, что Эрих Райзингер, возможно, был прав: у ксенотурбеллы действительно есть много общего с вторичноротыми. А поскольку ни на каких других вторичноротых она не похожа, ее пришлось выделить в самостоятельный тип Xenoturbellida, который стали считать четвертым типом вторичноротых (в придачу к иглокожим, полухордовым и хордовым). Все остальные вторичноротые — довольно сложно устроенные животные с целомическими полостями, сквозным кишечником и кровеносной системой. У ксенотурбеллы ничего этого нет в помине.

Маленькая проблема состояла в том, что достоверно установить положение ксенотурбеллы среди вторичноротых так и не удалось. На некоторых молекулярных деревьях она оказывалась рядом с группой, в которую входят иглокожие и полухордовые — эта группа называется Ambulacraria. Но тут имеется важное уточнение. Дело в том, что у группы Ambulacraria есть уникальная особенность, касающаяся генетического аппарата митохондрий. Общепризнано, что митохондрии — это бывшие бактерии, поэтому в них есть своя ДНК, свои рибосомы и своя система синтеза белка. Так вот, в генетическом коде митохондрий (но не ядра!) у амбулакрарий произошло изменение. Кодон, который у всех остальных животных кодирует аминокислоту метионин, там кодирует изолейцин. Это уникальный общий признак (синапоморфия) амбулакрарий, то есть иглокожих и полухордовых. Если бы он был и у ксенотурбеллы, это однозначно решило бы проблему поиска ее родственников. Но увы, у нее этого признака нет. Специально ради нее была введена более широкая группа Xenambulacraria (включающая амбулакрарий и ксенотурбеллу), но неопределенности это не убавило.

Перечисленных фактов и версий, несомненно, хватило бы, чтобы запутать кого угодно. И тут проблема родственных связей ксенотурбеллы сомкнулась — для многих неожиданно — с другой сложнейшей проблемой, которая за короткое время успела стать для зоологов-эволюционистов чем-то вроде ночного кошмара. Это была проблема эволюционной роли бескишечных турбеллярий (Acoela).

Бескишечными турбелляриями называются мелкие (обычно миллиметрового размера) преимущественно морские черви с очень простым анатомическим устройством. У них есть рот, но нет кишки — ее функцию выполняет скопление клеток, не имеющее внутренней полости и четкой границы. Снаружи бескишечные турбеллярии покрыты ресничками. По этому и по другим признакам они напоминают плоских червей, к которым их до конца XX века чаще всего и относили. Однако молекулярная систематика опровергла это. Вместе с еще одной группой червей — немертодерматидами — бескишечных турбеллярий выделили в тип Acoelomorpha, который занимает в системе животных совершенно особое место.

Огромная группа двусторонне-симметричных животных (билатерий) делится на две ветви — первичноротых и вторичноротых (о последних мы уже говорили). Большинство типов билатерий, в том числе и плоские черви, относится к первичноротым. И только ацеломорфы нарушают стройность этой системы. Судя по молекулярно-генетическим данным, они — не первичноротые и не вторичноротые. Это отдельная ветвь билатерий, отходящая от самого основания их эволюционного древа. Причем не такая уж малочисленная — к Acoelomorpha относится больше 400 видов червей, далеко не во всем похожих друг на друга.

Группа, включающая первичноротых и вторичноротых, но не включающая ацеломорф, в 2002 году получила название Nephrozoa. Буквально это значит — имеющие нефридии, то есть специализированные выделительные трубочки. У ацеломорф их нет. Нефридии — это уникальный общий признак (синапоморфия) группы Nephrozoa.

Положение ацеломорф в основании древа билатерий может послужить сильнейшим доводом против мнения, что общий предок билатерий был сложным, целомическим и сегментированным (см. В. В. Малахов, 2004. Новый взгляд на происхождение билатерий). Ведь более простых двусторонне-симметричных животных, чем ацеломорфы, трудно представить. Гипотеза сложного общего предка билатерий появилась еще в XIX веке и вновь стала популярна в последние десятилетия, но ацеломорфы путают ее сторонникам все карты.

Есть и другое мнение о родственных связях ацеломорф. Тщательные исследования нескольких групп генов (митохондриальных, рибосомных и кодирующих микроРНК) совершенно неожиданно позволили сблизить их с вторичноротыми. Но если ацеломорфы — вторичноротые, то почему бы им не быть родственниками ксенотурбеллы, которая на них во многом похожа? Действительно, существуют гены, которые есть у ацеломорф, у ксенотурбеллы и больше ни у кого. Авторы, обнаружившие это, отказались от группы Xenambulacraria и ввели новую группу Xenacoelomorpha (H. Philippe et al., 2011. Acoelomorph flatworms are deuterostomes related to Xenoturbella).

В некоторых отношениях ксенотурбелла сложнее своих бескишечных родичей. У нее, по крайней мере, есть полноценный кишечник с внутренней полостью и собственным эпителием. С другой стороны, недавние исследования нервной системы показали, что она у ксенотурбеллы необыкновенно простая (E. Perea-Atienza et al., 2015. Nervous system of Xenacoelomorpha: a genomic perspective). У бескишечных турбеллярий нервная система обычно сконцентрирована в несколько стволов, как часто бывает у червеобразных животных. И только у ксенотурбеллы она имеет вид равномерной сети, еще и расположенной прямо в коже (точнее, в эпидермисе). Это буквально архетип диффузной нервной системы, которую традиционно считали исходной для животных. Похоже, что более простой нервной системы нет в природе.

В том, что Xenacoelomorpha — единая ветвь, в последние годы мало кто сомневается. Но кому же она все-таки родственна? Ответы расходятся. Одни авторы считают, что ксенацеломорфы — вторичноротые, а другие относят их (включая ксенотурбеллу!) к основанию эволюционного древа билатерий. К последнему склоняется, например, известный австрийский зоолог Герхард Хашпрунар (Gerhard Haszprunar), опирающийся не на генетику, а «по старинке» на микроскопическую анатомию (G. Haszprunar, 2016. Review of data for a morphological look on Xenacoelomorpha (Bilateria incertae sedis)). Но его данных все же маловато, чтобы закрыть проблему.

Долгое время ксенотурбелла оставалась единственным представителем своего рода, семейства, отряда и класса. Правда, открытый в Северном море вид иногда делят на два — Xenoturbella bocki и X. westbladi — но отличия между ними невелики. А вот открытие, которое недавно опубликовала в Nature группа ученых во главе с Грегом Раусом (Greg Rouse) из Института океанографии в Сан-Диего (Scripps Institution of Oceanography), изменило ситуацию в корне. Оказалось, что еще целых четыре вида ксенотурбелл живут на больших глубинах в Калифорнийском заливе. Причем они там гораздо крупнее, чем в Северном море — длина тела самого крупного вида доходит до 20 сантиметров! Это вид называется Xenoturbella monstrosa («ксенотурбелла чудовищная») и живет в глубоководных холодных источниках с водой, богатой углеводородами (см. Cold seep). Еще один крупный вид, Xenoturbella profunda длиной до 15 см, живет примерно на такой же глубине в горячих источниках с водой, богатой карбонатами (см. Hydrothermal vent). И холодные, и горячие источники таких типов служат очагами биологической продуктивности на большой глубине, куда не проникает свет Солнца. Ксенотурбеллы, очевидно, выполняют роль хищников в образующихся там сообществах.

Еще два вида — Xenoturbella churro и Xenoturbella hollandorum — менее крупные, живут на меньших глубинах и с глубоководными источниками не связаны. Самой мелкой из них (2,5 см) оказалась наименее глубоководная Xenoturbella hollandorum, которую нашли на глубине 631 м на скелете кита. Именно этот вид больше всего похож на ранее известную ксенотурбеллу из Северного моря. Кстати, Xenoturbella hollandorum получила свое название в честь Линды Холланд (Linda Holland) и Николаса Холланда (Nicholas Holland), известных специалистов по эволюции вторичноротых.

Исследователи сравнили последовательности более чем тысячи генов (ядерных и митохондриальных) всех видов ксенотурбелл как между собой, так и с генами других групп животных. Анализ показал, что ксенотурбеллиды, скорее всего, являются сестринской группой по отношению или к Nephrozoa, или... к первичноротым. Именно к первичноротым, а не ко вторичноротым. Это совершенно неожиданная версия; впрочем, авторы на ней не настаивают, а склоняются скорее к первой, то есть к той же, что и Хашпрунар. Других членов типа Xenacoelomorpha, кроме ксенотурбеллид, они в данном случае не изучали.

Зато в том же номере Nature опубликована еще одна работа по ксенотурбеллидам — чисто молекулярно-биологическая и выполненная совсем другими учеными, самый известный из которых — норвежец Андреас Хейноль (Andreas Hejnol). Эти авторы основательно подошли к делу и рассмотрели сразу четыре конфликтующие гипотезы:

• Xenacoelomorpha - сестринская группа вторичноротых.
• Xenacoelomorpha - ветвь внутри вторичноротых.
• Xenacoelomorpha - сестринская группа Nephrozoa.
• Xenacoelomorpha - сборная группа, в нее включены ксенотурбеллиды, родственные вторичноротым, и ацеломорфы, являющиеся сестринской группой Nephrozoa, то есть примитивными билатериями.

Отметим два момента. Во-первых, гипотеза родства ксенацеломорф с первичноротыми тут (в отличие от статьи Рауса) вообще не упоминается. Во-вторых, все четыре названные гипотезы были получены разными авторами в результате прочтения примерно одного и того же набора генных последовательностей — это показывает, насколько сложна задача.

Отнесение ксенотурбеллы к вторичноротым было основано не в последнюю очередь на ее митохондриальном геноме. Но тут проблема в том, что митохондриальный геном слишком маленький: у североморской ксенотурбеллы в нем всего-то 13 белок-кодирующих генов. К тому же митохондриальные геномы новых, тихоокеанских видов ксенотурбелл родства с вторичноротыми не подтверждают.

Группа Хейноля применила обновленную методику анализа генетических данных, причем охватила не только ксенотурбеллу, но и десяток представителей Acoelomorpha (и бескишечных турбеллярий, и немертодерматид), подобранных так, чтобы дать сбалансированное представление об этой довольно разнообразной группе. В основном изучались транскриптомы, то есть наборы первичных продуктов генов. Всего были рассмотрены нуклеотидные последовательности 881 гена (точнее, 881 группы ортологов). И получилось древо, из которого с высоким уровнем поддержки следовал вывод: Xenacoelomorpha — единая эволюционная ветвь, сестринская по отношению ко всем остальным билатериям, то есть к Nephrozoa. Теория «примитивности» этой группы — иначе говоря, ее прямой связи с эволюционным корнем билатерий — на данный момент побеждает.

Это может сильно отразиться на наших представлениях об эволюции животного царства. Чем ближе ксенацеломорфы к общему предку билатерий, тем выше вероятность, что этот предок не был «сложным» (целомическим, сегментированным, с кровеносной системой и мозгом), а был «простым» мелким донным мягкотелым червем, покрытым ресничками и не имевшим ни центральной нервной системы, ни полости тела, ни сегментации, ни сквозной кишки. Важные признаки, на сценарии эволюции которых повлияет такой сдвиг представлений, трудно даже перечислить.

Есть еще одна сторона дела, о которой часто забывают. Пытаясь реконструировать эволюцию, мы на самом деле всегда изучаем не отдельно взятые организмы, а их жизненные циклы — от яйца до взрослой особи. Так вот, все без исключения известные представители типа Xenacoelomorpha имеют прямое развитие. Это означает, что у них нет никакой личинки, в том числе и плавающей. Весь жизненный цикл этих существ проходит на дне. Если такой жизненный цикл окажется примитивным, это будет сильным ударом по теории гастреи, согласно которой предки многоклеточных животных были пелагическими, то есть плавали в толще воды. Уже и сейчас многие биологи считают, что первые животные жили только на дне, а выход в толщу воды для них был относительно поздним эволюционным шагом.

И в заключение — самое главное. Ксенотурбеллиды важны не только как составляющие некоего эволюционного «паззла». Это просто очень интересные животные, о которых мы пока мало знаем. Например, до сих пор никто никогда не видел, как ксенотурбелла ест. А механизм этого должен быть нетривиальным: рот у нее маленький, мускулистая выворачивающаяся глотка отсутствует. Нет сомнений, что с продолжением работы число загадок (вполне разрешимых загадок!) только возрастет. Ксенотурбеллид не назовешь недавно открытой группой, так или иначе они известны науке уже сто лет, но выходит, что их изучение сейчас только начинается. И это прекрасно. Эволюционные деревья — штука занимательная, но они не должны заслонять от нашего взгляда реальных живых животных.

Источники:

1) Greg W. Rouse, Nerida G. Wilson, Jose I. Carvajal & Robert C. Vrijenhoek. New deep-sea species of Xenoturbella and the position of Xenacoelomorpha // Nature. 2016. V. 530. P. 94–97.

2) Johanna Taylor Cannon, Bruno Cossermelli Vellutini, Julian Smith, Fredrik Ronquist, Ulf Jondelius & Andreas Hejnol. Xenacoelomorpha is the sister group to Nephrozoa // Nature. 2016. V. 530. P. 89–93.

Сергей Ястребов

Источники:

1. elementy.ru